Bruno Cabrillac a rejoint la Banque de France en 1983. Il a été économiste à la Direction générale des Services étrangers et opérateur sur le marché des changes. Dans les années 90, il a été détaché auprès du Ministère des Finances pour être Conseiller financier au Caire, puis à Tokyo.

Chef du Service de la Zone franc et du Financement du développement à la Banque de France entre 1997 et 2001, il est ensuite Chef des Services économiques français à Hong Kong jusqu'en 2005, puis Conseiller financier pour l'Afrique à la Direction générale du Trésor jusqu'en 2008.

En octobre 2008, il est nommé Directeur des relations internationales et européennes à la Banque de France et en octobre 2016, Directeur général adjoint des Études et des relations internationales.